«Нейронні репрезентації людських виразів обличчя в мозку собак: кодування виразу щастя та диференціація специфічних негативних виразів»
Автори: Raúl Hernández-Pérez, Luis Concha, Attila Andics, Rodolfo Bernal-Gamboа, Laura V. Cuaya
Переклад. Оригінальну статтю розміщено за адресою: https://www.cell.com/iscience/fulltext/S2589-0042%2826%2902278-9?utm_source=chatgpt.com
Резюме
Собаки можуть розрізняти вирази людських облич, особливо вираз щастя, однак мозкові процеси, що лежать в основі цього, залишаються нез'ясованими. За допомогою fMRI ми провели два експерименти на собаках, які перебували у стані свідомості.
В експерименті 1 (n = 8) щасливі обличчя викликали сильнішу реакцію, ніж нейтральні обличчя, у кластері правої скроневої ділянки, що поширювався до хвостатого ядра та включав ростральну Сільвієву звивину.
В експерименті 2 (n = 12) собакам демонстрували обличчя, що виражали щастя, гнів, страх або сум.
Використовуючи кластер з експерименту 1 як область інтересу, класифікатор машинного навчання розрізняв щастя та кожен із негативних виразів обличчя, але не розрізняв пари негативних виразів, демонструючи диференційовану BOLD-відповідь на щасливі обличчя.
Аналіз подібності репрезентацій усього мозку виявив патерни активності, що розрізняли гнів і страх (права середня ектосільвієва та ліва спленіальна звивини), а також сум і страх (права ростральна супрасільвієва звивина), але не гнів і сум.
Це надає прямі докази того, що мозок собак може розрізняти два негативні вирази обличчя.
Вступ
Емоції слугують сигналами для взаємодії із соціальним світом. Базові емоції, що виражаються за допомогою виразів обличчя, які є універсальними для людей, є автоматичними фізіологічними реакціями на певні стимули та мають високу адаптивну цінність. Розпізнавання емоцій за виразами обличчя широко спостерігається у ссавців, зокрема овець, мавп, шимпанзе та людей. Крім того, інтерпретація емоцій інших особин є фундаментальною для комунікації між конспецифіками різних видів. Деякі види мають комунікативні здібності, що виходять за межі власного виду. Наприклад, собаки (Canis familiaris) мають надзвичайні здібності до комунікації з людьми, зокрема здатність інтерпретувати вирази людського обличчя, тим самим підвищуючи свою пристосованість до антропогенного середовища.
Поведінкові дослідження показали, що собаки чутливі до емоційних виразів людського обличчя, про що свідчить триваліше візуальне обстеження ними емоційних облич порівняно з нейтральними обличчями. Собаки можуть розрізняти людські обличчя, що виражають щастя, та обличчя, що виражають гнів, страх, сум, огиду¹ або нейтральний вираз, а також гнівні та нейтральні обличчя. Крім того, після того як собаки навчилися розрізняти усміхнене та нейтральне обличчя за фотографіями облич своїх опікунів, вони могли узагальнювати набуте навчання на інших людей тієї самої статі, що й їхні опікуни.
Також собаки та люди мають певні подібності в обробці емоційних людських облич, зокрема демонструють упередженість щодо лівої половини обличчя та витрачають більше часу на розглядання лівої половини обличчя з позитивною валентністю. Крім того, дослідження з відстеженням руху очей показало, що собаки використовують поєднання інформації з очей, середньої частини обличчя та рота (тобто внутрішньої частини обличчя) для обробки облич. Однак під час розглядання позитивного людського обличчя собаки витрачають значно більше часу на розглядання очей, ніж рота, що свідчить про те, що позитивне людське обличчя викликає у собак інший тип обробки.
Поряд із чутливістю собак до виразів людського обличчя та здатністю їх розрізняти, існують докази того, що собаки можуть їх інтерпретувати та відповідно модулювати свою поведінку. Наприклад, собаки схильні обирати коробку, на яку людина вказує за допомогою щасливого виразу обличчя, замість коробки, пов'язаної з виразом огиди або страху, що свідчить про те, що собаки певною мірою використовують емоційні вирази людини як орієнтири. Здатність собак розрізняти емоційні вирази на людських обличчях може пояснювати їхню надзвичайну поведінкову гнучкість у соціальних контекстах.
Нейровізуалізаційні дослідження продемонстрували, що мозок собаки чутливий до виразів людського обличчя. В одному з досліджень, у якому використовували зорові подієво-обумовлені потенціали (ERP), було виявлено, що зорова кора собак демонструвала ефекти, залежні від емоційного виразу, через 130–170 мс, а реакція мозку успішно розрізняла щасливі обличчя та обличчя зі зміненою просторовою структурою (англ. scrambled faces).
У дослідженні з використанням функціональної магнітно-резонансної томографії (fMRI) було виявлено ділянку в лівій скроневій корі собак, яка демонструвала сильнішу реакцію на людські обличчя порівняно з обличчями собак, причому ця реакція параметрично модулювалася емоційною валентністю, представленою на людських обличчях.
В іншому дослідженні з використанням fMRI було виявлено сильнішу реакцію хвостатого ядра, гіпокампа та мигдалеподібного тіла на емоційні обличчя порівняно з нейтральними обличчями; хвостате ядро демонструвало як сильнішу реакцію на емоційні обличчя, так і параметричну модуляцію емоційною валентністю.
Ще одне дослідження з використанням fMRI виявило сильнішу реакцію на щасливі людські обличчя, ніж на гнівні, у гіпокампі, тоді як парагіпокампальна звивина демонструвала сильнішу реакцію на гнівні людські обличчя, ніж на щасливі. Обидві скроневі ділянки також були чутливими до знайомства, демонструючи сильнішу реакцію на обличчя опікунів, ніж на обличчя іншої знайомої людини.
Незважаючи на докази здатності собак сприймати вирази людського обличчя, деякі аспекти цього процесу залишаються невідомими. У поведінкових дослідженнях одночасно перевіряли два людські вирази обличчя (один позитивний та один негативний), тому незрозуміло, чи собаки сприймають лише різницю у валентності (позитивна проти негативної). Хоча нейровізуалізаційні дослідження вказували на роль знайомства (тобто пред'явлення собакам облич знайомих людей), залишається невідомим, як знайомство впливає на мозкову обробку виразів людського обличчя у собак.
Крім того, оскільки жодне попереднє дослідження не порівнювало реакцію мозку на людські вирази обличчя з однаковою валентністю, залишається незрозумілим, чи мозок собак обробляє лише валентність людських виразів обличчя.
Тому в цьому дослідженні ми прагнемо виявити нейронні кореляти обробки людських виразів обличчя у собак за допомогою fMRI. Щоб виключити вплив знайомства, ми демонстрували собакам зображення облич незнайомих людей. Щоб відокремити вплив валентності, ми також демонстрували собакам людські обличчя, що виражали три негативні емоції (сум, гнів, страх) та одну позитивну емоцію (щастя).
Ми висунули такі гіпотези: (1) обробка щасливих людських облич у собак залучає скроневу кору; (2) існують нейронні ознаки, пов'язані з обробкою щасливих облич, які роблять можливим їх розрізнення від інших людських виразів обличчя; та (3) мозок собак також може розрізняти людські обличчя з негативними виразами.
В експерименті 1 ми визначили ділянки мозку, які демонстрували сильнішу реакцію на щасливі людські обличчя, ніж на нейтральні людські обличчя.
Мета експерименту 2 була подвійною: по-перше, визначити, які людські вирази обличчя закодовані у функціональному локалізаторі з експерименту 1, а по-друге, дослідити ділянки мозку, в яких патерни активності узагальнюються в межах одного типу негативного виразу, одночасно розрізняючи різні типи негативних виразів.
Разом наші два експерименти надають нейронні докази того, що мозкові репрезентації людських виразів обличчя у собак виходять за межі самої лише валентності, виявляючи кластер лобово-скронево-хвостатої ділянки, чутливий до щастя, та відмінні патерни активності всього мозку, які дозволяють розрізняти деякі специфічні негативні людські вирази обличчя. Це показує, що мозок собак може розрізняти вирази з однаковою валентністю.
Результати
Експеримент 1: Щасливі обличчя викликають сильнішу реакцію правої скронево-хвостатої ділянки, ніж нейтральні обличчя, у собак
Щоб визначити ділянки мозку, чутливі до людських облич, ми проаналізували церебральну активність, що виникала під час перегляду як щасливих, так і нейтральних облич, використовуючи контраст «Обличчя > Базовий рівень» (Faces > Baseline) (рисунок 1A).
Активність, пов’язана з переглядом облич незалежно від їхнього виразу, включала двобічну потиличну кору та ліву скроневу кору.
Рисунок 1. Функціональний локалізатор для щасливих людських облич > нейтральних людських облич (n = 8).
Щоб описати реакцію мозку собаки на щасливі людські обличчя, ми порівняли BOLD-активність між двома умовами перегляду (тобто «Щасливі людські обличчя > Нейтральні людські обличчя»), у результаті чого було виявлено великий кластер у правій скроневій корі, який поширювався до хвостатого ядра (25 327 мм; рисунок 1B).
На рисунку 1C показано зміну BOLD-сигналу в сферах радіусом 5 мм, центрованих на трьох локальних максимумах отриманого правоскроневого кластера, розташованих у ростральній Сільвієвій звивині (rSG), прореальній звивині та грушоподібній корі, а також на локальному максимумі контрасту «Обличчя > Базовий рівень», розташованому в каудальній супрасільвієвій звивині.
Координати, локалізацію та z-показник локальних максимумів наведено в таблиці 1.
Для перевірки латералізації ми створили три сфери в тих самих місцях, що й три локальні максимуми (таблиця 1), у лівій півкулі. Ми не виявили статистично значущих відмінностей в активності, викликаній щасливими або нейтральними обличчями, у скроневих ділянках лівої півкулі (парний t-тест, p > 0,05).
Протилежний контраст («Нейтральні людські обличчя > Щасливі людські обличчя») не продемонстрував статистично значущої різниці.
Таблиця 1. Локальні максимуми, отримані в результаті контрасту «Щасливі обличчя > Нейтральні обличчя».
Підсумок
Отже, Експеримент 1 надає fMRI-докази обробки мозком собак щасливих людських облич. Як і передбачалося, результати показали, що скронева кора бере участь в обробці щасливих людських облич. Однак результати також продемонстрували, що в обробці щасливих людських облич беруть участь й інші ділянки, такі як хвостате ядро, грушоподібна кора та прореальна звивина.
Експеримент 2
Обробка емоційних виразів обличчя відбувається не в ізольованих ділянках мозку, а через розподілені нейронні мережі. Таким чином, деякі ділянки мозку можуть бути залучені до обробки кількох виразів обличчя, що ускладнює дослідження базових емоцій за допомогою лише уніваріантних методів.
Багатовимірний аналіз патернів (MVPA) дає змогу декодувати інформацію, пов'язану з нейронними репрезентаціями, на основі розподілених патернів активності в мозку. При використанні MVPA у людей стало можливим класифікувати нейронні ознаки, пов'язані з конкретними емоціями, та прогнозувати, яка емоція обробляється мозком, на основі цих патернів. В експерименті 2 ми використовували MVPA для декодування сприйняття щастя, суму, гніву та страху.
Експеримент 2A: локалізатор експерименту 1 розрізняє щастя та негативні вирази
Через дизайн експерименту 1 можливо, що отриманий кластер, пов'язаний з обробкою щасливих людських облич, реагує на людські вирази обличчя загалом, а не саме на щасливі людські обличчя.
Щоб краще зрозуміти, чи відображав отриманий в експерименті 1 кластер переважну чутливість до щасливих облич або ширшу чутливість до людських виразів обличчя, ми демонстрували 12 собакам нові зображення людських виразів обличчя під час отримання функціональних зображень.
Оскільки декодування проводилося на незалежних дослідженнях, із неперекривними стимулами щодо локалізатора експерименту 1, визначення ROI та тестування були статистично незалежними, що дозволило уникнути циклічного аналізу.
Використовуючи лише часові ряди, отримані з функціонального локалізатора, пов'язаного з обробкою щасливих людських облич (тобто результат експерименту 1; рисунок 1B), ми оцінювали, чи здатний наш класифікатор розрізняти кожну пару людських виразів обличчя.
За цими даними, ефективність класифікації була вищою за рівень випадкового вгадування (p < 0,05) лише при розрізненні щастя та будь-якого з трьох інших людських виразів обличчя (рисунок 2).
Показники класифікатора для кожної пари становили:
щасливі vs сумні обличчя = 0,698 (діапазон: 0,500–0,875);
щасливі vs гнівні обличчя = 0,609 (діапазон: 0,500–0,812);
щасливі vs налякані обличчя = 0,635 (діапазон: 0,438–0,812);
сумні vs гнівні обличчя = 0,547 (діапазон: 0,312–0,812);
сумні vs налякані обличчя = 0,500 (діапазон: 0,062–0,812);
гнівні vs налякані обличчя = 0,484 (діапазон: 0,312–0,875).
Щоб оцінити, чи не була середня ефективність класифікації непропорційно обумовлена окремими собаками, ми оцінили розподіл показників точності в межах вибірки для кожного з шести бінарних порівнянь. Використовуючи критерій 1,5 × міжквартильний діапазон Тьюкі, ми виявили лише два ізольовані викиди серед усіх показників класифікації на рівні окремих собак. Після цього ми провели аналіз впливу «виключення однієї собаки» (leave-one-dog-out), який показав, що вилучення будь-якої окремої собаки спричиняло лише мінімальні зміни середньої точності, причому максимальна абсолютна зміна становила 0,040. У сукупності ці аналізи свідчать про те, що отримана ефективність класифікатора не була обумовлена однією окремою собакою або систематичними індивідуальними викидами. Важливо, що область інтересу, отримана в експерименті 1, використовувалася як єдина суцільна маска. Оскільки MVPA декодує розподілені нейронні репрезентації, під час аналізу класифікації оцінювався сукупний патерн усіх вокселів у межах цієї маски, а не внесок окремих анатомічних підділянок. Тому ці результати не слід інтерпретувати як свідчення того, що ефективність класифікатора була зумовлена якоюсь однією підділянкою всередині маски.
Оскільки дані fMRI для експерименту 2 збиралися у двох різних дослідницьких центрах, ми провели додатковий аналіз, щоб перевірити, чи впливало місце сканування на ефективність класифікатора. Для цього порівнювали середню точність класифікації собак, обстежених у першому центрі (n = 4), із точністю собак, обстежених у другому центрі (n = 8).
U-критерій Манна-Вітні не показав статистично значущої різниці в точності класифікації між центрами:
центр 1: M = 0,604; стандартне відхилення (SD) = 0,047;
центр 2: M = 0,566; SD = 0,042;
U = 24,5; p = 0,172.
Рисунок 2. Ефективність класифікатора під час розрізнення пар людських виразів обличчя (n = 12).
Підсумок
Таким чином, результати експерименту 2A, отримані на незалежних даних, показали, що функціональний локалізатор, виявлений в експерименті 1, демонстрував диференційовану BOLD-відповідь на щасливі людські обличчя, а не на людські вирази обличчя загалом.
Експеримент 2B: патерни репрезентацій усього мозку розрізняють деякі негативні людські вирази обличчя з однаковою валентністю
З огляду на результати експерименту 2A ми не могли виключити можливість того, що собаки лише обробляли валентність, оскільки нам вдалося розрізнити лише позитивний (тобто щастя) та негативні (тобто гнів, сум і страх) людські вирази обличчя.
Експеримент 2B було розроблено для перевірки того, чи мозок собак розрізняє негативні людські вирази обличчя.
Якщо класифікатор в експерименті 2A навчався лише на даних правої скроневої частки (оскільки саме ця ділянка була визначена як пов'язана з обробкою щасливих людських облич), то в цьому експерименті оцінювалася несхожість між патернами активності, отриманими з усього мозку.
За допомогою аналізу подібності репрезентацій (RSA) ми перевіряли, чи узагальнюються церебральні патерни в мозку собак між блоками з однаковим людським виразом обличчя, одночасно розрізняючи різні людські вирази обличчя.
Ми визначили, у яких ділянках мозку патерн активності корелював із патерном моделі, яка передбачала подібну активність для облич з однаковим виразом і відмінну активність для облич із різними виразами.
Ми виявили статистично значущі кластери, пов'язані з:
- сумом vs страхом — у правій ростральній супрасільвієвій звивині;
- гнівом vs страхом — у правій середній ектосільвієвій звивині (R mESG) та лівій спленіальній звивині;
але не виявили такого зв'язку для суму vs гніву (таблиця 2; рисунок 3).
Щоб оцінити стійкість цих нейронних репрезентацій між окремими запусками сканування, ми провели аналіз стабільності в межах статистично значущих кластерів, визначених за допомогою RSA (тобто у правій ростральній супрасільвієвій звивині, R mESG та лівій спленіальній звивині).
Для кожного учасника ми розраховували стандартне відхилення (SD) значень несхожості між запусками в межах цих ділянок. Нижчі значення SD в отриманих даних порівняно з переставленими даними (permuted data) вказують на те, що відмінності є більш послідовними між окремими запусками.
Результати показали, що в усіх трьох ділянках отримані дані демонстрували статистично значуще нижчі значення SD, ніж переставлені дані (p < 0,05).
Рисунок 3. Ділянки мозку, що розрізняють негативні людські вирази обличчя (n = 12).
Таблиця 2. Ділянки мозку, що розрізняють негативні людські вирази обличчя.
Порогове значення для представлення результатів становило z > 3,1, із корекцією за кластерами при p < 0,05. Наведено всі піки, розташовані на відстані ≥ 8 мм один від одного. n.s. = статистично значущих кластерів не виявлено.
Обговорення
Метою цього дослідження було виявити нейронні кореляти сприйняття собаками щасливих людських облич та визначити, чи викликає у них унікальний патерн мозкової активності кожен із чотирьох базових людських виразів обличчя (тобто щастя, гнів, сум і страх).
За допомогою GLM-аналізу всього мозку ми виявили кластер активності, центрований у скроневій корі та поширений до хвостатого ядра, який був пов'язаний з обробкою щасливих людських облич (рисунок 1B).
Після цього ми застосували багатовимірний аналіз патернів (MVPA) із класифікатором на основі лінійної машини опорних векторів (LSVM), щоб продемонструвати, що цей кластер демонстрував переважну реакцію на щасливі людські обличчя, а не на людські вирази обличчя загалом, оскільки він міг розрізняти щасливі людські обличчя від облич із негативними виразами (гнів, сум і страх), але не міг розрізняти людські обличчя з двома негативними виразами (рисунок 2).
Крім того, використовуючи RSA всього мозку, ми виявили, що ростральна супрасільвієва звивина демонструвала патерни активності, які розрізняли сум і страх, тоді як середня ектосільвієва звивина та спленіальна звивина розрізняли гнів і страх.
Наші результати свідчать, що мозок собак може розрізняти позитивні та негативні людські вирази обличчя, а також деякі негативні вирази обличчя між собою.
Наші результати не стверджують наявності у собак семантичного кодування емоцій, аналогічного людському. Натомість, за умов суворого контролю низькорівневих візуальних властивостей та ознак раннього й середнього рівнів, зафіксованих за допомогою HMAX, ми показуємо, що мозок собак демонструє різні нейронні реакції на різні людські вирази обличчя таким чином, що патерни активності:
- розділяють вирази обличчя за валентністю; та
- розрізняють деякі негативні вирази обличчя між собою.
Важливо, що наші дані не визначають, які саме риси обличчя зумовлюють ці відмінності.
Позначення виразів обличчя (тобто щастя, гнів, сум і страх), використані в цьому дослідженні, були визначені в базах даних стимулів, валідованих на людях, і тому їх слід розглядати як описи стимулів, а не як описи суб'єктивного досвіду собак.
Отже, твердження обмежуються репрезентаційною роздільністю мозкової активності, а не людськоподібними семантичними категоріями.
Важливо також, що репрезентаційну роздільність, виявлену за допомогою RSA, не слід інтерпретувати як доказ того, що окремі собаки обов'язково розрізняли б ці контрасти виразів обличчя на рівні сприйняття або поведінки.
Наскільки нам відомо, це є першим доказом того, що собаки можуть розрізняти два людські обличчя з негативними виразами.
Це свідчить про те, що мозок собак розділяє людські вирази обличчя за валентністю та демонструє роздільність між деякими негативними людськими виразами обличчя, особливо тими, що включають страх.
Ці результати дають уявлення про нейронні механізми, що лежать в основі сприйняття собаками людських виразів обличчя, і можуть мати значення для розуміння взаємодії між собаками та людьми.
Позитивні людські вирази обличчя
Наші результати показали, що мозок собаки реагує на щасливі людські обличчя кластером, розташованим у правій півкулі та центрованим у скроневій корі (рисунки 1 і 2).
Ці результати узгоджуються з попередніми дослідженнями, які виявили сильнішу реакцію скроневої кори собак під час обробки людських облич порівняно з об'єктами. Крім того, дослідження ERP¹⁶ продемонструвало відмінну реакцію мозку собак на щасливі та нейтральні людські обличчя у зоровій корі собак.
Наше дослідження розширює ці результати, показуючи, що найсильніша реакція на щасливі обличчя локалізується у верхній частині скроневої частки, зокрема в ростральній Сільвієвій звивині (rSG). Дослідження слухової системи припускають, що rSG чутлива до емоційної валентності людських вокалізацій та до знайомості з мовою. Візуальні дослідження показали сильнішу реакцію rSG на щасливі обличчя знайомої людини порівняно з обличчями незнайомців, а також визначили rSG як частину мережі спостереження за діями собак.
Ці результати підтримують припущення, що rSG інтегрує мультимодальну соціальну інформацію і може виконувати функцію, аналогічну латеральному скроневому шляху людини. Крім rSG, кластер, пов'язаний зі сприйняттям щасливих людських облич, включав хвостате ядро, грушоподібну кору та прореальну звивину. Дослідження fMRI собак показали, що хвостате ядро активується у відповідь на репрезентації харчової винагороди та знайомі запахи. Хвостате ядро також демонструвало сильнішу реакцію на обличчя порівняно з об'єктами. Цікаво, що в одному з досліджень було виявлено сильнішу реакцію хвостатого ядра на щасливі обличчя собачого власника, знайомої людини та незнайомця, а також на гнівні обличчя власника порівняно з гнівними обличчями знайомої людини та незнайомця.
Автори припустили, що хвостате ядро пов'язане з обробкою стимулів, які мають винагородну цінність (щасливі обличчя та обличчя власника). Аналогічно, інше дослідження виявило підвищення реакції хвостатого ядра на знайомі та емоційні людські обличчя, причому реакція модулювалася відповідно до емоційної валентності.
У поведінковому дослідженні дві групи собак навчали розпізнавати або щасливі, або гнівні обличчя. Обидві групи навчилися розрізняти емоційні людські обличчя, однак група, яку навчали розпізнавати щасливі обличчя, навчалася значно швидше. Автори припустили, що собаки розпізнавали гнівне обличчя як аверсивний стимул. Однак можливе й інше пояснення: собаки могли швидше навчатися через винагородну природу щасливих людських облич.
Тому цілком можливо, що сприйняття щасливих людських облич не лише виконує функцію винагородного стимулу для собак, а й має для них емоційну значущість, що відповідає соціальній природі собак. На основі попередніх досліджень ми припускаємо, що щасливі людські обличчя, навіть якщо вони належать незнайомцям, обробляються мозком собак як винагородний стимул.
Права грушоподібна кора також була пов'язана з обробкою щасливих людських облич у собак.¹⁹
Нарешті, прореальна звивина, розташована у префронтальній корі собаки, є частиною мережі соціальних дій та взаємодії, пов'язаної зі здатністю до навчання та формуванням структури зграї у представників родини псових. Права прореальна звивина демонструвала сильнішу реакцію на гнівні обличчя власника порівняно з гнівними обличчями знайомих людей, що може відображати позитивну обробку або ефект знайомості.
Важливо, що дослідження дифузійної МРТ показало, що прореальна звивина анатомічно пов'язана з rSG як частина розподіленої фронтотемпоральної мережі, залученої до соціально-когнітивної обробки. Крім того, використовуючи церебральні патерни з кластера, виявленого в експерименті 1, класифікатор міг розрізняти пари людських виразів обличчя, коли одним із них був вираз щастя, але не міг розрізняти два негативні вирази обличчя (рисунок 2). Цей результат свідчить про те, що rSG, хвостате ядро, грушоподібна кора та прореальна звивина переважно залучені до реакцій на щасливі обличчя порівняно з досліджуваними тут негативними виразами обличчя. Деякі ділянки, залучені до обробки щасливих облич, розташовані за межами скроневої кори собак.
Інші дослідження показали, що обробка людських облич та емоційних людських облич у мозку собак є широко розподіленою як у просторовому, так і в часовому вимірах. Модель розподіленої нейронної системи сприйняття обличчя у людини передбачає ієрархічну організацію сприйняття облич, яка включає основну (core) та розширену (extended) системи. Основна система включає потиличну та скроневу кору, причому верхня скронева борозна (STS) пов'язана зі змінними аспектами обличчя, такими як емоційні вирази, на відміну від інших чутливих до обличчя ділянок, зокрема потиличної кори, активність яких не модулюється емоційними виразами обличчя. Розширена система включає ділянки кори, що виходять за межі потилично-скроневої зорової екстрастріарної кори. Наші результати у собак можуть бути аналогічними результатам у людей і узгоджуватися з розподіленою моделлю сприйняття облич. Потилична частка була залучена на ранніх етапах сприйняття обличчя, але не була залучена до кодування людських виразів обличчя (рисунок 1A). Верхня скронева кора собак може відігравати роль, подібну до STS, в обробці динамічних аспектів щасливого людського обличчя. Натомість активність, виявлена у фронтальних ділянках (прореальній звивині) та хвостатому ядрі, може свідчити про участь цих структур як частини розширеної системи сприйняття облич у собак (рисунок 1B).
Однак таке міжвидове зіставлення слід трактувати обережно, оскільки сама по собі анатомічна аналогія або схожі патерни активації недостатні для висновків про функціональну гомологію. Майбутні дослідження мають перевірити, чи здатен мозок собак розрізняти пари позитивних людських виразів обличчя, щоб визначити, чи поширюється здатність собак розрізняти вирази обличчя з однаковою валентністю також на позитивні вирази. Також необхідно дослідити, чи демонструє мозок собак параметричну реакцію на вирази обличчя, які відрізняються за валентністю, що могло б допомогти краще зрозуміти механізми, які лежать в основі сприйняття емоцій.
Негативні людські вирази обличчя
Мозок собаки розділяє представлені людські вирази обличчя за валентністю (позитивні проти негативних), і ми виявили, що церебральні патерни можуть розрізняти деякі пари негативних людських виразів обличчя (рисунок 3). Наші результати показали, що патерни активності з кластера, пов'язаного з позитивними людськими виразами обличчя, не могли розрізняти пари негативних людських виразів обличчя. Це підтримує нашу інтерпретацію, що ці ділянки переважно залучені до обробки облич, які демонструють позитивний людський вираз обличчя.
Використовуючи підхід до аналізу всього мозку, ми виявили, що патерни активності у правій ростральній супрасільвієвій звивині могли розрізняти сумні та налякані обличчя, що свідчить про можливу роль цієї ділянки в обробці релевантних соціальних стимулів. Попередні дослідження показали, що супрасільвієва звивина демонструє сильнішу реакцію на відео зі знайомими соціальними стимулами, пов'язаними з людиною, а також на взаємодію людина-собака. Крім того, ми виявили, що патерни активності у R mESG (частині скроневої кори) та спленіальній звивині (частині потиличної кори) можуть розрізняти гнівні та налякані обличчя. R mESG може бути залучена до виявлення потенційно негативних соціальних стимулів; наприклад, одне дослідження показало сильнішу реакцію R mESG на обличчя незнайомців порівняно з обличчями знайомих людей. Спленіальна звивина, яка є частиною зорового шляху собаки, також бере участь в обробці **анімованих стимулів (обличчя та тіла порівняно з об'єктами)** та емоційних людських облич, зокрема гнівних.
Подібно до поведінкових даних, ми не виявили церебральних патернів, здатних розрізняти сумні та гнівні обличчя. Можливо, що розрізнення облич із позитивною та негативною валентністю є відносно легким завданням для мозку собаки, тоді як розрізнення людських виразів обличчя, що мають однакову валентність, може бути складнішим. Оскільки низькорівневі ознаки та візуальні ознаки раннього й середнього рівнів, визначені за допомогою HMAX, не відрізнялися систематично всередині категорій, малоймовірно, що виявлене розрізнення негативних людських виразів обличчя було зумовлене тривіальними візуальними закономірностями.
Дослідження з використанням eye-tracking показало, що коли собаки переглядали відеозаписи людей, які демонстрували емоції, вони переважно покладалися на вирази тіла, тоді як вирази обличчя мали другорядне значення. Це свідчить про те, що для розрізнення гніву та суму собакам можуть бути потрібні додаткові сигнали, крім виразів обличчя, наприклад вирази тіла або інформація з інших сенсорних модальностей. На користь цього припущення свідчить дослідження, у якому, коли власник демонстрував справжній сум, його собаки рідше виконували команди та трималися на більшій відстані. Це вказує на чутливість собак до справжніх людських емоцій, виражених через кілька сенсорних модальностей.
Чому страх виявився особливим?
Асиметричну роздільність наляканих облич можна пояснити з точки зору значущості стимулу, рівня активації та поведінкової релевантності в різних сенсорних модальностях, а не обов'язково категоріального кодування емоцій. Щодо значущості стимулу, дослідження eye-tracking показало, що собаки більше фокусувалися на носі як наляканих, так і нейтральних людських облич. Це свідчить про те, що собаки можуть уважніше досліджувати певні ділянки наляканого обличчя.
Крім того, поведінкове дослідження показало, що собаки звертали увагу на налякані обличчя, але уникали гнівних облич. Це може допомогти пояснити своєрідність наляканих облич у наших даних. Можливим є й пояснення, пов'язане з рівнем активації (arousal): було показано, що налякані та гнівні людські обличчя викликають у собак швидші орієнтувальні реакції та вищу серцеву активність, ніж вирази з нижчим рівнем активації, такі як сум.
Сукупність слухових даних вказує в тому самому напрямку: порівняно із сумом, вокалізації страху були пов'язані з сильнішими стресовими реакціями у собак, що свідчить про те, що страх може викликати сильніші реакції навіть серед негативних емоційних сигналів. Страх також може мати більшу еволюційну та поведінкову значущість.
Хоча дорослі собаки змінюють свою поведінку у відповідь як на хемосигнали людського страху, так і на хемосигнали людського щастя, цуценята демонструють специфічну реакцію лише на хемосигнали страху. Це свідчить про те, що чутливість до страху може бути біологічно підготовленою або формуватися на більш ранніх етапах розвитку, тоді як реакції на інші емоційні хемосигнали можуть значною мірою залежати від соціалізації. У такому контексті наші результати допускають можливість того, що мозок собак обробляє страх у зв'язку з гнівом і сумом за допомогою частково різних нейронних механізмів, оскільки ці контрасти були представлені в різних ділянках мозку.
Латералізація
Наші результати вказують на тенденцію до латералізації обробки людських виразів обличчя у правій півкулі мозку. В експерименті 1 вся мозкова активність, пов'язана зі щасливими обличчями, спостерігалася у правій півкулі. Однак ми вважаємо, що ця тенденція могла бути зумовлена використаним статистичним порогом, оскільки активність, пов'язана зі щасливими обличчями, також була присутня у лівій півкулі.
В експерименті 2B церебральні патерни, що розрізняли негативні людські вирази обличчя, були переважно локалізовані у правій півкулі, хоча кластер, який розрізняв гнівні та налякані обличчя, включав також частину лівої спленіальної звивини. Наші результати узгоджуються з цікавим дослідженням, яке виявило у собак тенденцію повертати голову ліворуч (тобто переважну обробку інформації правою півкулею), коли вони розглядали людські обличчя, що виражали гнів, страх і щастя. Собаки також демонстрували упередженість погляду вліво щодо емоційних людських облич (позитивних і негативних) у дослідженні з використанням eye-tracking, а також частіше повертали голову ліворуч у відповідь на візуальні людські емоції, ніж на емоції собак.
Наші результати підтримують теорію правої півкулі, відповідно до якої права півкуля обробляє всю емоційну інформацію незалежно від її валентності. На противагу цьому, теорія валентності стверджує, що ліва півкуля бере участь в обробці позитивних емоцій, тоді як права півкуля залучена до обробки негативних емоцій. Хоча наші результати не підтримують теорію валентності, поведінкові дані, отримані в різних сенсорних модальностях, а також дані щодо моторних реакцій (рухів хвоста) у собак свідчать про протилежне. Можливо, що латералізована обробка емоцій у собак залежить від виду, представники якого використовуються як стимули, та від сенсорної модальності.
Розподілені нейронні репрезентації емоцій
У ширшому порівняльному контексті наше поєднання декодування на основі ROI та RSA всього мозку узгоджується з сучасними багатовимірними та репрезентаційними підходами, які припускають, що соціально-емоційна обробка ґрунтується на розподілених нейронних патернах. У людей інформацію про емоції можна декодувати з патернів функціональної зв'язаності всього мозку, які виходять за межі класичних ділянок, пов'язаних з обробкою емоцій.
Репрезентації емоцій, викликані візуальними стимулами, виявляються високовимірними та розподіленими між різними ділянками мозку, а візуальне сприйняття емоцій включає рекурентні взаємодії між скроневою та потиличною корою.
Порівняльні результати, отримані в інших видах тварин, що не належать до людини, вказують у тому самому напрямку: вони демонструють ієрархічну та частково розділену обробку виразів обличчя та ідентичності в межах зорових шляхів макак, широко налаштовані мережі, вибіркові до тіла та пов'язані з афективною мовою тіла, а також пов'язані з емоціями патерни обличчя, що корелюють з активністю острівцевої кори у мишей.
У сукупності ці результати свідчать про те, що емоційно пов'язані стани у різних видів найкраще розглядати як розподілені, мультимодальні процеси за участю декількох систем, а не як функцію окремих ділянок мозку. Сильною стороною цього дослідження є те, що собакам демонстрували незнайомі обличчя представників обох статей. Попередні дослідження показали, що собаки сильніше реагують на емоційно забарвлену інформацію, виражену їхнім власником, ніж на таку саму інформацію, виражену незнайомою людиною. Крім того, собаки мають труднощі з генералізацією розрізнення щасливих облич протилежної статі на обличчя своїх власників. Хоча використання облич власників могло б підвищити точність класифікатора в експерименті 2, ми прагнули отримати більш загальне визначення різних людських виразів обличчя.
Висновок
На завершення, наші результати дають уявлення про надзвичайну чутливість мозку собак до людських виразів обличчя.
Експеримент 1 надає докази того, що мозок собак може розрізняти щасливі та нейтральні обличчя, що підтверджується широкою мозковою активністю, яка спостерігалася у відповідь на щасливі обличчя. Разом із цими результатами експеримент 2A продемонстрував, що церебральні патерни в ділянках, визначених під час експерименту 1, розрізняли щасливі обличчя та три негативні людські вирази обличчя, але не могли розрізнити два негативні людські вирази обличчя між собою.
В експерименті 2B аналіз усього мозку виявив мозкові патерни, що розрізняють пари негативних людських виразів обличчя — гнівні та налякані обличчя, а також сумні та налякані обличчя, — хоча ми не виявили доказів існування різних мозкових репрезентацій для сумних і гнівних облич.
Наші результати вперше показують, що мозок собак має репрезентацію людських виразів обличчя, яка виходить за межі простого розподілу за валентністю. Загалом наше дослідження підкреслює значущість соціальних сигналів людини для собак, що проявляється у чутливості мозку собак до людських виразів обличчя, і наголошує на важливості соціальної інформації від людини у формуванні соціальної когніції собак.
Обмеження дослідження
Наше дослідження має кілька обмежень. Поведінкові дослідження сприйняття емоцій у собак продемонстрували відмінності між породами (хоча див. Pongrácz et al.). Тому ми обережно ставимося до узагальнення наших результатів за межі бордер-колі, які становили більшість нашої вибірки. Було показано, що бордер-колі мають високі здібності до слідування соціальним сигналам, більше часу витрачають на спостереження за людьми та охочіше взаємодіють із ними. Тому можливо, що бордер-колі мають більшу здатність інтерпретувати людські вирази обличчя, і майбутні дослідження необхідні для визначення того, чи існують поведінкові та церебральні відмінності у сприйнятті людських виразів обличчя між породами. Крім того, BOLD-сигнал за своєю природою є шумним як у людей, так і у собак, однак для зменшення шуму та покращення якості даних може бути необхідним використання котушок, адаптованих до анатомії собак.
Ще одним обмеженням нашого дослідження є те, що ми демонстрували статичні вирази обличчя, оскільки динамічні стимули обличчя можуть викликати сильніші реакції та підвищувати екологічну валідність. Дійсно, обробка зображень людських виразів обличчя може бути складнішою для собак в умовах лабораторії, ніж у повсякденному житті, де вони переважно стикаються з динамічними соціальними сигналами. Наприклад, дослідження з використанням eye-tracking показало, що для собак соціальні зображення людей потребують складнішого та детальнішого аналізу, ніж несоціальні зображення або зображення собак.
Наші результати щодо позитивних виразів обличчя загалом узгоджуються з результатами, отриманими при використанні динамічних позитивних виразів обличчя, що свідчить про те, що цей ефект може не обмежуватися статичними стимулами. Щодо використання 2D-стимулів, собаки можуть розрізняти людей за їхніми обличчями, навіть за фотографіями, а fMRI-дослідження не виявило ділянок мозку, які розрізняли б 2D- та 3D-об'єкти. У цьому контексті fMRI-дослідження собак виявило скронево-потиличну реакцію на відеозаписи облич і живі обличчя, однак живі обличчя викликали сильнішу реакцію, ніж відеозаписи облич, лише в ектосільвієвій щілині. Тому майбутні дослідження мають прагнути підвищити екологічну валідність відповідно до сучасних рекомендацій щодо прийняття більш орієнтованої на собаку перспективи, шляхом тестування додаткових умов, таких як не пов'язані з обличчям емоційні стимули, мультимодальні стимули та динамічні вирази обличчя, щоб визначити, чи поширюються нейронні патерни, описані тут, на більш природні емоційні сигнали.
Ми також визнаємо обмеження, пов'язані з розміром вибірки (n = 12) у контексті класифікації за допомогою машинного навчання, що може підвищувати ризик перенавчання в багатовимірних аналізах. Щоб зменшити ризик перенавчання та посилити валідність наших результатів, ми максимізували кількість патернів на одного учасника, використовували перехресну валідацію між функціональними серіями та покладалися на пермутаційне оцінювання на рівні як окремих учасників, так і групи.
Зокрема, ми надавали пріоритет щільності даних для кожного учасника, отримуючи десять функціональних серій для кожної собаки та забезпечуючи значну кількість об'ємів для надійної оцінки патернів. Ця глибина даних усередині кожного учасника поєднувалася з багатовимірним аналітичним конвеєром, у якому ми застосовували схему перехресної валідації leave-one-out та визначали статистичну значущість за допомогою пермутаційного тестування (N = 100 000) для формування емпіричних нульових розподілів. Такий підхід відповідає сучасним рекомендаціям щодо статистичного оцінювання репрезентаційної геометрії для запобігання перенавчанню та забезпечення коректної генералізації висновків.
Проте, незважаючи на ці стратегії зменшення ризику, розмір вибірки (n = 12) означає, що залишковий ризик перенавчання не може бути повністю виключений, і тому сучасні результати слід інтерпретувати обережно.
Ми отримували дані з двох дослідницьких центрів в експерименті 2, із деякими відмінностями в параметрах збору даних та конфігураціях обладнання. Хоча такі відмінності обладнання, зокрема використання різних масивів котушок, можуть впливати на загальну чутливість та базове співвідношення сигнал/шум BOLD-сигналу, наші основні аналізи — класифікація за допомогою машинного навчання та RSA — ґрунтувалися на внутрішньоучасникових вимірюваннях. Оскільки класифікатори навчалися та тестувалися на даних, отриманих на одному й тому самому сканері, а матриці несхожості ґрунтувалися на відносних кореляційних відстанях між умовами, а не на абсолютній інтенсивності сигналу, специфічні для центру глобальні відмінності навряд чи могли суттєво спотворити базові нейронні патерни.
Крім того, додатковий аналіз не показав статистично значущої різниці в точності класифікації між центрами. Хоча цей аналіз не виключає незначних ефектів, пов'язаних із центром, він не дає доказів того, що точність класифікатора відрізнялася залежно від місця проведення збору даних.
Ще одним потенційним обмеженням цього дослідження є наше припущення, що собаки та люди мають подібну канонічну HRF. Методологічне дослідження показало підвищення відповідності моделі та потужності виявлення fMRI у зоровій корі собак при використанні спеціально адаптованої HRF для собак. Майбутні fMRI-дослідження зорової системи собак можуть отримати переваги від використання живих облич та HRF, адаптованої до собак.
Як рекомендують Correia-Caeiro et al., під час дослідження соціального сприйняття у собак необхідно змістити фокус з антропоцентричної перспективи на перспективу, орієнтовану на собаку. Цього можна досягти шляхом демонстрації емоційних стимулів, пов'язаних із тілом, дослідження ширшого спектра емоцій, що виходять за межі стереотипних людських емоцій, та включення мультимодальних стимулів, коли це можливо.
Доступність ресурсів
Контактна особа
Подальшу інформацію та запити щодо ресурсів слід направляти провідному автору, Raúl Hernández-Pérez (raulh87@univie.ac.at), який забезпечить їх надання.
Доступність матеріалів
У цьому дослідженні не було створено нових унікальних реагентів.
Доступність даних і коду
Дані, пов'язані з цим рукописом, були депоновані на Zenodo, а спеціально розроблений код попередньої обробки та аналізу, використаний у цьому дослідженні, доступний через Dog Brain Toolkit на GitHub. Обидва ресурси є загальнодоступними, а їхні DOI наведені в таблиці ключових ресурсів. Будь-яка додаткова інформація, необхідна для повторного аналізу даних, представлених у цій роботі, може бути отримана від провідного автора за запитом.
Подяки
Ми висловлюємо нашу щиру подяку нашим учасникам та їхнім опікунам за їхню неоціненну співпрацю, терпіння та дружню підтримку протягом усього дослідження.
Ми дякуємо Erick Pasaye, Juan Ortiz та Rita Báji за їхню підтримку під час отримання зображень.
Ми також хотіли б висловити подяку Національній лабораторії магнітно-резонансної томографії, UNAM, Мексика, та відділу нейрорадіології Центру медичної візуалізації Університету Земмельвайса, Будапешт, за їхню допомогу.
Ми глибоко вдячні Azalea Reyes та Fernando Barrios за їхні змістовні коментарі, а також Magdalena Boch за її незмінну підтримку та заохочення.
Насамкінець ми дякуємо рецензентам № 4 та № 5 за їхній ретельний розгляд роботи та конструктивні коментарі.
Це дослідження було повністю або частково профінансоване Австрійським науковим фондом (FWF): 10.55776/ESP602.
З метою забезпечення відкритого доступу автор подав заявку на застосування публічної ліцензії авторського права CC BY до прийнятої авторської версії рукопису, що виникла в результаті цього подання.
Це дослідження також фінансувалося Європейською дослідницькою радою (ERC) у межах дослідницької та інноваційної програми Європейського Союзу Horizon 2020 (грант № 950159), Угорською академією наук через грант для дослідницької групи MTA-ELTE Lendület Neuroethology of Communication (грант № LP2017-13/2017), а також National Brain Programme 3.0 (NAP2022-I-3/2022).
R.H.-P. та L.V.C. також отримували фінансування від Мексиканської національної ради з гуманітарних наук, науки та технологій (Conahcyt) (409258 та 407590 відповідно).
L.C. отримувала підтримку від Conahcyt (181508, 1782), UNAM-DGAPA (IB201712, IG200117, IN204720) та UNAM-PAPIIT (IT200626-3).
Внесок авторів
R.H.-P.: концептуалізація; розроблення концепції та дизайну дослідження; проведення дослідження; аналізи; програмне забезпечення; візуалізація; підготовка першого варіанта рукопису; рецензування та редагування рукопису.
L.C.: концептуалізація; розроблення концепції та дизайну дослідження; підготовка рукопису; рецензування та редагування рукопису; залучення фінансування.
A.A.: підготовка рукопису; рецензування та редагування рукопису; залучення фінансування.
R.B.-G.: концептуалізація; рецензування та редагування рукопису.
L.V.C.: концептуалізація; розроблення концепції та дизайну дослідження; проведення дослідження; аналізи; підготовка рукопису; рецензування та редагування рукопису.
Декларація щодо конфлікту інтересів
Автори заявляють, що не мають конкуруючих інтересів.
